O Romano Pontífice, quando fala ex cathedra... goza, em virtude da assistência divina prometida a ele na pessoa do bem-aventurado Pedro, da infalibilidade.
— Pastor Aeternus, Concílio Vaticano I (1870)
O Primeiro Concílio do Vaticano (1869–1870) foi convocado pelo Papa Pio IX em um momento de crise profunda para a Igreja Católica. O Risorgimento italiano — o movimento de unificação da Itália — ameaçava os Estados Pontifícios, o território que a Igreja governava há mais de mil anos. O liberalismo político e o racionalismo filosófico desafiavam a autoridade da Igreja na esfera pública. O Modernismo teológico questionava a historicidade dos Evangelhos e a autoridade do magistério eclesiástico. Pio IX respondeu com o Syllabus Errorum (1864) — uma lista de 80 "erros modernos" condenados — e com a convocação do Vaticano I.
O Vaticano I reuniu cerca de 700 bispos de todo o mundo. Foi o primeiro Concílio a incluir bispos de todos os continentes — um reflexo da expansão missionária católica do século XIX. O Concílio foi interrompido em julho de 1870 quando as tropas do Reino da Itália invadiram Roma e completaram a unificação italiana, pondo fim aos Estados Pontifícios. O Papa Pio IX se declarou "prisioneiro do Vaticano" e recusou-se a reconhecer o novo Estado italiano. Esta situação durou até 1929, quando os Tratados de Latrão criaram o Estado da Cidade do Vaticano.
A definição da infalibilidade papal não foi unânime. Cerca de 55 bispos votaram contra e outros 70 se abstiveram ou abandonaram o Concílio antes da votação final. O cardeal John Henry Newman, embora não fosse bispo e não participasse do Concílio, expressou reservas sobre a oportunidade da definição — não sobre sua substância. O bispo alemão Joseph Georg Strossmayer fez um discurso eloquente contra a definição, argumentando que ela não tinha fundamento na tradição da Igreja primitiva.
Os Velhos Católicos — um grupo de bispos e leigos alemães, suíços e austríacos — recusaram aceitar as definições do Vaticano I e formaram igrejas independentes. Eles mantêm a sucessão apostólica e os sacramentos católicos, mas rejeitam a infalibilidade papal e o primado de jurisdição. Hoje, as Igrejas Velhas Católicas fazem parte da União de Utrecht e têm plena comunhão com a Igreja Anglicana.
A doutrina da infalibilidade papal é um dos maiores obstáculos ao diálogo ecumênico. Para os protestantes, ela contradiz a Sola Scriptura — a Escritura é a única autoridade infalível. Para os ortodoxos, ela contradiz a autoridade dos Concílios Ecumênicos como expressão da fé da Igreja toda. Para os católicos, ela é a garantia de que a Igreja não pode errar em questões essenciais da fé. O debate sobre a infalibilidade toca em uma questão fundamental: onde está a autoridade última na Igreja? Esta questão não pode ser resolvida sem uma eclesiologia — uma teologia da Igreja — que leve a sério tanto a promessa de Cristo de guiar sua Igreja pelo Espírito Santo quanto a falibilidade humana de todos os seus líderes.